Une semaine après l’affaire Bellwether, Judy et Nick deviennent officiellement partenaires, mais leurs différences fragilisent leur duo. En enquêtant sur l’apparition d’un serpent interdit à Zootopie, ils découvrent que la puissante famille Lynxley a falsifié l’histoire de la ville.
La véritable fondatrice de Zootopie était Agnès De’Snake, une reptile dont les inventions et le brevet ont été volés par Ebenezer Lynxley. Celui-ci avait également organisé le bannissement des reptiles afin de s’attribuer la création de la ville. Devenus fugitifs, Judy et Nick s’allient à Gary De’Snake pour retrouver le quartier oublié des reptiles et le brevet original.
Après la trahison de Pawbert Lynxley, les héros parviennent à révéler la vérité. La famille Lynxley est arrêtée, Agnès est reconnue comme la fondatrice de Zootopie et les reptiles sont réintégrés dans la ville. Judy et Nick se réconcilient et repartent ensemble à la poursuite de Bellwether, évadée de prison.